Действие игры происходит через семь лет после событий «Принца Персии: Пески времени». Принц обнаруживает, что за ним постоянно охотится ужасное животное, известное как Дахака. Принц просит совета у старого мудреца, который объясняет, что тот, кто освободит Пески времени, должен умереть. Поскольку принц избежал своей участи, миссия Дахаки как хранителя Хронологии состоит в том, чтобы гарантировать, что он умрет, как и было задумано. Старик также рассказывает об Острове Времени, где Императрица Времени впервые создала Пески. Принц отправляется к Острову в попытке предотвратить создание Песков, что, по его мнению, успокоит Дахаку. После битвы на море с вражескими силами во главе с таинственной женщиной в черном опрокидывается корабль принца, принц бессознательно вымывается на берег на Остров времени.
Позже он просыпается и преследует женщину в черном через крепость Императрицы Времени к порталу, который переносит их двоих в прошлое. Принц спасает женщину по имени Кайлина от убийства женщиной в черном по имени Шади. Не имея возможности предоставить Принцу аудиенцию у Императрицы Времени, которая занята подготовкой к созданию Песков, Кайлина вместо этого говорит ему, как открыть дверь в тронный зал, в котором проживает Императрица. Принц пробирается через крепость, используя песчаные порталы, чтобы перемещаться между прошлым и настоящим, и чудом избегает нескольких столкновений с Дахакой, которые, как он обнаруживает, не могут пройти через воду. Принц активирует механизмы в двух башнях крепости - Садовой башне и Механической башне, которые служат замками для двери. Он возвращается в тронный зал только для того, чтобы обнаружить, что Кайлина на самом деле сама Императрица Времени, которая предвидела в Хронологии, что принц убьет ее, и которая решила попытаться бросить вызов ее судьбе, как это делает Принц. Начинается битва, и принц побеждает; он убивает Кайлину и возвращается в настоящее. Впереди - самый драматический поворот в жизни принца, и он начинает верить священнику, который сказал ему: «Ты не можешь изменить свою судьбу! Никто не может . . . » Но Принц не собирается так легко сдаваться.
