После событий комикса Halo: Uprising Мастер Чиф терпит крушение в восточной Африке, где его находят Джонсон и Арбитр. Шеф, Джонсон и компания сражаются с Ковенантом в джунглях и достигают аванпоста ККОН. Здесь Киз и Лорд Худ планируют последнюю попытку помешать лидеру Ковенанта, Верховному Пророку Истины, активировать артефакт Предтеч, обнаруженный за пределами руин города Новая Момбаса. Вождь очищает противовоздушную оборону Ковенанта, поэтому Худ может вести последний из кораблей Земли против Пророка, но Истина активирует закопанный артефакт, создавая портал пространства скольжения, в который входит он и его последователи. Поблизости терпит крушение корабль, зараженный наводнением; Прибывают элитные силы и превращают зараженные Потопом районы Земли в остекленение, предотвращая угрозу. После сообщения Кортаны, оставленного на борту корабля Потопа, Шеф, Арбитр, Элиты, Джонсон, Киз и их войска следуют за Истиной через портал. К ним присоединяется 343 Виновная Искра, которая помогает Шефу, поскольку у него нет функции, которую он должен выполнять после разрушения его кольцевого мира.
Путешествуя через портал, люди и элиты обнаруживают огромное искусственное сооружение, известное как Ковчег, далеко за пределами галактики Млечный Путь. Здесь Истина может удаленно активировать все Ореолы. Потоп прибыл на борт High Charity в полном составе, начиная заражать инсталляцию. Истина захватывает Джонсона, поскольку ему нужен человек, чтобы использовать технологию Forerunner. Киз погибает при попытке спасти, и Джонсон вынужден активировать кольца. Могильный Разум заключает перемирие с Шефом и Арбитром, чтобы остановить Истину. Арбитр, Мастер Чиф и Силы Потопа прибывают и сокрушают охрану Истины, спасая Джонсона и останавливая активацию сооружений. После того, как Арбитр убивает Истину, Могильный Разум обращается к Шефу и Арбитру.
Шеф, Арбитр и Виновная Искра обнаруживают, что Ковчег строит еще один Ореол, чтобы заменить тот, который ранее был уничтожен Шефом. Вождь решает активировать этот Ореол; Мир-кольцо устранит наводнение на Ковчеге, сохранив при этом галактику в целом от разрушения. Чтобы активировать кольцо, Шеф спасает Кортану, у которой есть Индекс активации разрушенного Ореола, от Высокой Милосердия и разрушает город. Прибыв на новый Halo, Кортана предупреждает, что Gravemind пытается восстановить себя на кольце. Шеф, Арбитр и Джонсон отправляются в диспетчерскую Halo, чтобы активировать кольцо. Виновная Искра объясняет, что, поскольку кольцо еще не построено, преждевременная активация уничтожит его и Ковчег. Когда Джонсон проигнорирует его предупреждение, Виновная Искра смертельно ранит его, чтобы защитить «свое» кольцо. Шеф уничтожает Виновную Искру, активирует кольцо и избегает самоуничтожения кольца на фрегате ККОН Forward Unto Dawn. Однако сила взрыва Ореола вызывает обрушение портала пространства скольжения, в результате чего только передняя половина Forward Unto Dawn, несущая Арбитра, возвращается на Землю.
На Земле проводится поминальная служба по павшим героям войны между людьми и Ковенантом, во время которой Арбитр и Лорд Худ кратко обмениваются словами о павшем Мастере Чифе. После поминальной службы Арбитр и его элитные собратья отправляются на свою родную планету, Сангелиос. Тем временем задняя часть Forward Unto Dawn дрейфует в неизведанном пространстве. Кортана сбрасывает аварийный маяк, но признает, что может пройти много лет, прежде чем они будут спасены. Шеф входит в крионический сон, говоря Кортане, чтобы она «разбудила меня, когда я вам понадоблюсь». Если игра завершена на легендарном уровне сложности, сцена продолжает показывать часть «Вперед к рассвету», дрейфующая к неизвестной планете, раскрытая в сиквеле, известном как «Реквием», основной сеттинг кампании Halo 4.
